Determinado a se livrar da maldição de ser filho ilegítimo de Satã, Rin segue os passos de seu mentor e se alista na Academia Vera Cruz para se tornar exorcista.
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Quando seu irmão gêmeo Yukio começa a estudar na conceituada Academia Vera Cruz, Rin começa a ficar preocupado com seu próprio futuro.
Avisado de que nunca deve empunhar a espada Koma, Shiro a entrega a Rin e o esconde no porão do monastério.
Destinado a se tornar exorcista, Rin é levado para a Academia Vera Cruz pelo misterioso Mephisto, um amigo de seu falecido pai.
Quando Yukio aceita um caso, Rin o acompanha até a loja de suprimentos para exorcismo. Lá ele conhece uma garota com deficiência nas pernas que cuida de seu jardim.
Suguro está batalhando para se tornar um exorcista e reestabelecer o templo de sua família, mas ser colega de classe de um preguiçoso como Rin é insuportável.
Rin segue os conselhos de Yukio e começa a cozinhar na cozinha do dormitório, preparando o almoço na noite anterior. Mas, de manhã, toda a comida desapareceu!
Para superar sua timidez, Shiemi promete a si mesma que fará novos amigos, mas sua inépcia é um empecilho.
Arrasada por não ter conseguido salvar seu melhor amigo, Izumo desconta sua raiva em Suguro. O conflito entre eles se intensifica, e a classe toda fica de detenção.
Lutando juntos pela primeira vez, Rin e os outros enfrentam um terrível ataque e são confrontados por Mephisto e pelos professores da escola de exorcistas.
Quando o familiar dos Cavaleiros da Vera Cruz vai à loucura, Yukio é chamado para conter a crise.
Rin, Shima e Izumo conhecem um garoto chamado Yohei, que lhes conta sobre o Demônio do Mar Profundo que tirou a vida de seu pai.
A classe investiga supostos fantasmas vistos em um parque de diversões, onde Rin e Shiemi encontram o espectro de uma criança.
Arrastado para a base subterrânea, Rin descobre que Shura já foi discípulo de Shiro e que pretende eliminá-lo.
As férias de verão começam, mas não há descanso para Rin e os outros ExWires. Eles precisam participar de um treino e se preparar para um verdadeiro combate.
A estratégia de Suguro funciona para os ExWires, mas uma mariposa gigante aparece e ataca Rin.
Consumido pelo poder de suas chamas, Rin vai à loucura! Quando recupera o controle, ele acaba sendo capturado por Anjo, o atual paladino.
A audiência continua, e a Ordem é incapaz de decidir o futuro de Rin, já que Mephisto o declarou “uma arma para contra-atacar Satã”.
Durante um treino para controlar suas chamas, Rin é atacado por um demônio. Os membros da escola são designados para investigar como ele se infiltrou na academia.
Quando descobrem que o aniversário de Izumo se aproxima, os estudantes da academia decidem fazer uma festa surpresa para ela.
O monastério onde Rin e Yukio cresceram é atacado por um misterioso agressor, que deixa para trás uma mensagem críptica.
O agressor consegue escapar, mas tudo começa a voltar ao normal no monastério após o ataque. Enquanto isso, Yukio recebe uma visita surpreendente.
Devido aos recentes acontecimentos, Mephisto e os Conselheiros da Ordem são expulsos, deixando o caminho livre para Ernst se tornar papa.
Ernst planeja evocar o Portão de Geena usando o sangue de Rin. Para proteger o irmão ferido, Yukio se oferece para substituí-lo.
Hordas de demônios saem do portal de Gehenna e atacam as pessoas da cidade da Academia Vera Cruz.
Com a ajuda de Shura e Anjo, Rin e Yukio atacam o gigante portal Gehenna, travando uma difícil batalha contra os incríveis poderes de Satã.
